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Brabham war von 1944 bis 1946 als Mechaniker bei der Royal Australian Air Force und begann 1947, eigene Sportwagen zu konstruieren. Auch in seiner späteren Profi-Karriere konstruierte er seine Autos teilweise selbst.

Von 1955 bis 1970 fuhr er in der Formel 1 insgesamt 126 Rennen für die Teams Cooper, Maserati, Lotus und für das von ihm selbst gegründete Team Brabham. Er gewann 14 Rennen und wurde dreimal Formel-1-Weltmeister (1959, 1960, 1966).

Beim letzten Rennen der Saison 1959 ging Brabham als Führender der Weltmeisterschaftswertung mehrere hundert Meter vor der Ziellinie überraschend der Sprit aus. Er schaffte es jedoch, seinen Wagen noch auf dem vierten Platz über die Ziellinie zu schieben. Da in der Saison nur die besten fünf Resultate eines Fahrers in die Wertung eingingen, hätte er im Falle eines Sieges von Tony Brooks oder Stirling Moss in diesem Rennen Zweiter werden müssen, um mehr Punkte als seine Titelkontrahenten zu haben. Da Brooks aber nur Dritter wurde und Moss ausfiel, entschied Brabham seine erste Weltmeisterschaft trotz des Spritmangels noch für sich.

Von 1961 bis 1965 war der Motorhubraum in der Formel 1 auf 1500 cm³ begrenzt. Brabham gewann in dieser Zeit keinen Weltmeisterschaftslauf, entschied aber 1963 das Formel-1-Rennen auf der Solitude, das nicht zur Weltmeisterschaft zählte, für sich. Dies war auch der Debüt-Sieg für sein eigenes Team. 1966 wurde der Hubraum auf drei Liter verdoppelt, worauf kein Team vorbereitet war. Brabham ließ von Repco einen verhältnismäßig einfachen, auf Großserienkomponenten basierenden V8-Motor bauen, mit dem er aufgrund dessen Zuverlässigkeit die Fahrerweltmeisterschaft 1966 gewann. Dies war gleichzeitig das erste und bisher einzige Mal, dass ein Fahrer in einem selbst konstruierten Wagen Weltmeister wurde.

Als er sich 1970 im Alter von 44 Jahren vom aktiven Rennsport zurückzog, war die Fachpresse überrascht, dass der bis dahin als wortkarger Interviewpartner geltende Australier eine blendende und amüsante Rede hielt. Hintergrund seiner sonst kurzen Antworten war seine Schwerhörigkeit, die er auf den hohen Geräuschpegel der direkt hinter dem Fahrer eingebauten Mittelmotoren zurückführte.

1998, im Alter von 72 Jahren, fuhr er auf der Nürburgring-Nordschleife im VLN-6-Stunden-Rennen einen VW New Beetle.

1979 wurde Brabham von Königin Elisabeth II. zum Ritter geschlagen. 2008 wurde ihm der Titel Officer des Order of Australia für seine Verdienste für den Motorsport als Botschafter, Mentor und Promotor von Sicherheit und für die Allgemeinheit durch die Unterstützung von Wohltätigkeitsorganisationen verliehen. Zuletzt lebte er in Surfers Paradise, Australien. Er starb nach langer Krankheit im Mai 2014 im Alter von 88 Jahren in seinem heimatlichen Haus.